Từ năm 1949, hội đã cho khai giảng các Phật học đường Quán Sứ và Văn Hồ, Phật học đường quán Sứ dành cho tăng sinh, được khai giảng ngày 2 tháng Tám âm lịch 1949 và Phật học đường Văn Hồ, dành cho ni sinh, được khai giảng 4 hôm sau đó. Ni viện Vân Hồ đặt dưới quyền giám đốc của các ni sư Đàm Soạn và Đàm Đậu, thu nhận tới 50 ni sinh trong niên khóa đầu. 

Thời cuộc biến chuyển, học chúng lại phải dời sang chùa Bằng Sở rồi chùa Cát Nội. Cuối năm 1949, ông và học chúng lại trở về chùa Cồn 

Năm 1950, theo lời thỉnh cầu của Hội Phật Giáo Tăng Già Bắc Việt, ông lại trở lại chùa Quán Sứ giữ chức đốc giáo Phật học đường Quán Sứ. Đồng thời hội Việt Nam Phật Giáo cũng mời ông làm chứng minh đạo sư cho hội. 

Tổng Hội Phật Giáo Việt Nam thành lập năm 1951 đã cung thỉnh ông làm chứng minh đạo sư, và đại hội Giáo Hội Tăng Già Toàn Quốc họp tại chùa Quán Sứ ngày 7.9.1952 đã suy tôn ông là thượng thủ. 

Thiền sư Tuệ Tạng lên làm thượng thủ cho Giáo Hội Tăng Già Toàn Quốc năm ông được 63 tuổi. 

Năm 1953 với tư cách thượng thủ ông cho ra đời một Lá Tâm Thư lời lẽ thống thiết, kêu gọi tăng sĩ và cư sĩ góp sức trùng hưng Phật giáo. 

Năm 1954, khi đất nước bị chia đôi bởi hiệp định Genève, ông đã cùng các thiền sư Trí Hải, Tố Liên, Vĩnh Tường và nhiều cây cột trụ vững vàng khác của Hội Phật Giáo Tăng Già Bắc Việt nhất tâm kiên trì bảo vệ cơ sở của Phật giáo tại Miền Bắc. Nhưng thời cuộc đã thay đổi và sự hành đạo từ vùng đất nước từ vĩ tuyến thứ 17 trở ra đã trở nên khó khăn. Thiền sư Tuệ Tạng đã rời bỏ chùa Quán Sứ ở thủ đô Hà Nội để về chùa Quần Phương, Nam Định. Tại đây, thiền sư đã mất vào ngày 10.5.1959, thọ bảy mươi tuổi. Nhục thân của thiền sư đã được an táng tại vườn chùa Vọng Cung tại thị xã Nam Định. 

Trong số những vị đệ tử của thiền sư Tuệ Tạng hành đạo tại miền Nam, ta thấy có các thiền sư Chân Thượng, Thanh Cát và Bình Minh đã ghi lại tiểu sử của thầy một cách tỉ mĩ và thiền sư Chân Thường, hành đạo từ 1966 tại Pháp, cũng đã làm một bài diễn ca song thất lục bát căn cứ trên tài liệu ấy. 

Các thiền sư Tố Liên và Trí Hải mặc dù gặp nhiều khó khăn, đã sống trên 20 năm trong môi trường xã hội chủ nghĩa. Thiền sư Vĩnh Tường, một người đồng chí của họ, trú trì chùa Thần Quang, Hà Nội, người đã thực hiện pho tượng đồng lớn nhất Việt Nam, chỉ sống được không đây một năm tại môi trường này. Theo báo Tự Do số 730 ra ngày 6.6.1959 tại Sài Gòn thì ông đã quyết tịch năm 1955 tại chùa Thần Quang (Ngũ Xã) ở Hà Nội {…}. 

Phật giáo tại miền Bắc, từ 1954 trở đi đã cố gắng đi vào bề sâu. Không tạp chí Phật giáo nào xuất bản. Không Phật học viện nào mở cửa thâu nhận học tăng. Không có kinh sách nào in ấn, trừ bộ kinh Lăng Nghiêm của cư sĩ Tâm Minh. Phật tử chỉ được tổ chức lễ lược mỗi năm hai kỳ: ngày Phật Đản và ngày Vu Lan. Thiền sư từ 30 tuổi trở xuống đều phải cởi áo hoặc để đi vào quân ngũ, hoặc đi vào mặt trận sản xuất. Các Phật học viện không còn học tăng. Mỗi tự viện chỉ còn lại một hoặc hai tăng sĩ lớn tuổi. Những vị này phải dùng phần lớn thì giờ của mình để làm công việc canh tác sản xuất. Ruộng đất của chùa được hiến cho nhà nước để làm cách mạng xã hội. Giáo hội không còn tài sản nào để làm cơ sở hành đạo. 

Tuy vậy, tiềm lực của đạo Phật vẫn còn rất lớn ở chiều sâu. Tiềm lực này đã được thấy một lần năm 1963 tại quảng trường Ba Đình, khi Phật tử Thủ Đô được mời tới để dự lễ truy niệm thiền sư Quảng Đức, người đã tự thiêu tại Sài Gòn để chống chính quyền Ngô Đình Diệm. Phật tử Hà Nội, nhân dịp này, đã đến tràn ngập quảng trường Ba Đình, đông đảo không kém gì ngày mà chủ tịch Hồ Chí Minh đọc bản Tuyên Ngôn Độc Lập năm 1945 {…}.